Механизмы и последствия резистентности Helicoverpa armigera (Hubner, 1808) к инсектицидам (обзор)

Исследования проводили с целью обоснования причин и механизмов резистентности <i>Helicoverpa armigera</i> (Hubner, 1808) к инсектицидам. В статье представлены результаты анализа 37 источников, в том числе 17 российских и 21 зарубежных, опубликованных в 1994–2023 гг. Поиск проводили по электронным базам данных, включая Scopus, Web of Science, РИНЦ, eLIBRARY, «Google Академия» по следующим ключевым словам: хлопковая совка, <i>H. Armigera</i>, резистентность, механизмы резистентности к инсектицидам. В южных регионах России достаточно остро стоит проблема борьбы с этим вредителем, так как теплый климат (температура воздуха 22…30 °С, относительная влажность воздуха 70…100 %) и обилие подходящих культур (кукуруза, подсолнечник, соя, сахарная свекла, овощные и другие культуры) создают благоприятные условия для его размножения и распространения. Адаптивность вредителя обусловила его устойчивость к 55 действующим веществам инсектицидов различных химических классов. В основе механизмов резистентности хлопковой совки к химическим средствам защиты растений лежат такие процессы, как усиление метаболической детоксикации, мутации, снижение скорости проникновения через кутикулу и др. Метаболическую резистентность в основном обеспечивают такие ферменты, как монооксигеназы цитохрома P450 (P450s или CYPs), карбоксилэстеразы и глутатион-S-трансферазы (GST). Мутации, обусловливающие устойчивость к химическим веществам, возможны в определенных местах-мишенях (ионные каналы, рецепторы или ферменты) инсектицидов. Основными мишенями для неоникотиноидных инсектицидов служат никотин-ацетилхолиновые рецепторы (nAChR). Наиболее распространенный и хорошо изученный механизм устойчивости H. amigera к пиретроидам – резистентность натриевых каналов kdr-типа. Пиперонилбутоксид, ингибирующий цитохром P450-зависимые монооксигеназы и карбоксилэстеразы, ускоряет проникновение в кутикулу эсфенвалерата. Перспективная стратегия борьбы с <i>H. Armigera</i> – выращивание сельскохозяйственных растений с геномами, измененными c использованием технологии CRISPR-Cas.

1. Влияние абиотических факторов среды на динамику численности хлопковой совки на юге России / Л. П. Есипенко, К. Э. Гасиян, Р. А. Зеленский и др. // Труды Кубанского государственного аграрного университета. 2021 № 90 С. 53–58. doi: 10.21515/1999-1703-90-53-58.

2. Test results for led traps of various designs for phytosanitary monitoring / A. A. Pachkin, O. Yu. Kremneva, M. V. Ivanisova, et al. // Research on Crops. 2021 Vol. 22 No. 3 P. 686–691. doi: 10.31830/2348-7542.2021.117.

3. Мониторинг вредителей овощных культур с помощью светоловушек / А. А. Пачкин, О. Ю. Кремнева, Р. Ю. Данилов и др. // Техника и оборудование для села. 2021 № 10 (292). С. 28–32. doi: 10.33267/2072-9642-2021-10-28-32.

4. Joussen N., Heckel D. Resistance mechanisms of Helicoverpa armigera // Advances in Insect Control and Resistance Management / eds. A. R. Horowitz, I. Ishaaya. Switzerland: Springer, 2016 P. 241–261. doi: 10.1007/978-3-319-31800-4_13.

5. Сухорученко Г. И. Резистентность вредных организмов к пестицидам – проблема защиты растений второй половины XX столетия в странах СНГ // Вестник защиты растений. 2001 № 1 С. 18–37.

6. Mota-Sanchez D, Wise J. C. Arthropod Pesticide Resistance Database (ARPD), Michigan State University. 2020 URL: https:// www.pesticideresistance.org/display.php?page=species&arId=41 (дата обращения: 12.03.2024).

7. Коваленков В. Г. Научный и практический опыт построения биоценотического контроля фитосанитарного состояния агроэкосистем // Агрохимия. 2019 № 6 С. 50–63. doi: 10.1134/S0002188119060061.

8. Коваленков B. Г., Тюрина Н. М. Изучение чувствительности хлопковой совки (Helicoverpa armigera Hbn.) к инсектицидам в условиях Ставропольского края // Агрохимия. 2005 № 2 С. 67–71.

9. Коваленков В. Г., Тюрина Н. М. Пути оптимизации фитосанитарной ситуации на Северном Кавказе // Агро XXI. 2001 № 9 С. 2–4.

10. Биоценологическое обоснование интегрированной защиты томатов / В. Г. Коваленков, В. Я. Исмаилов, Н. М. Тюрина и др. // Экологически безопасные и беспестицидные технологии получения растениеводческой продукции. Пущино: РАСХН, 1994 С. 112–116.

11. Применение светоловушек для отлова насекомых в агроценозе подсолнечника / А. А. Пачкин, И. Б. Попов, О. Ю. Кремнева и др. // Достижения науки и техники АПК. 2019 Т. 33 № 12 С. 73–76.

12. Light traps to study insect species diversity in soybean crops / A. A. Pachkin, O. Yu. Kremneva, D. Leptyagin, et al. // Agronomy. 2022 Vol. 12 No. 10 Article 2337 URL: https://www.mdpi.com/2073-4395/12/10/2337 (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.3390/agronomy12102337.

13. Мониторинг экономически значимых фитофагов сельскохозяйственных культур с использованием различных устройств / А. А. Пачкин, О. Ю. Кремнева, М. В. Иванисова и др. // Достижения науки и техники АПК. 2022 Т. 36 № 3 С. 33–38. doi: 10.53859/02352451_2022_36_3_33.

14. Розинцев К. Е., Плотникова Т. В. Применение биологизированных средств в системе защиты табака от хлопковой совки // Аспирант. 2016 Т. 1 № 17 С. 52–54.

15. Esterase activity in homogenates of Helicoverpa armigera (Hubner) (Lepidoptera: Noctuidae) exposed to different insecticides and the behavioral effect / E. Carneiro, L. B. Silva, P. Paiva, et al. // Bioscience Journal. 2019 Vol. 35 P. 166–176. doi: 10.14393/BJ-v35n1a2019-41477.

16. The role of insect cytochrome P450s in mediating insecticide resistance / M. Ye, B. Nayak, L. Xiong, et al. // Agriculture. 2022 Vol. 12 Article 53 URL: https://www.mdpi.com/2077-0472/12/1/53 (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.3390/agriculture12010053.

17. Phylogenetic and functional characterization of ten P450 genes from the CYP6AE subfamily of Helicoverpa armigera involved in xenobiotic metabolism / Y. Shi, H. Wang, Z. Liu, et al. // Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2018 Vol. 93 P. 79–91. doi: 10.1016/j.ibmb.2017.12.006.

18. Joussen N., Heckel D. G. Saltational evolution of a pesticide-metabolizing cytochrome P450 in a global crop pest // Pest Management Science. 2021 Vol. 77 P. 3325–3332. doi: 10.1002/ps.6376.

19. An independent occurrence of the chimeric P450 enzyme CYP337B3 of Helicoverpa armigera confers cypermethrin resistance in Pakistan / A. Rasool, N. Joussen, S. Lorenz, et al. // Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2014 Vol. 53 P. 54–65. doi: 10.1016/j.ibmb.2014.07.006.

20. High frequency of CYP337B3 gene associated with control failures of Helicoverpa armigera with pyrethroid insecticides in Brazil / M. Durigan, A. Correa, R. Pereira, et al. // Pesticide Biochemistry and Physiology. 2017 Vol. 143 P. 73–80. doi: 10.1016/j.pestbp.2017.09.005.

21. Кинарейкина А. Г., Силиванова Е. А. Краткий обзор механизмов участия эстераз в резистентности насекомых к инсектицидам // Ветеринария. 2021 № 6 С. 34–39. doi: 10.30896/0042-4846.2021.24.6.34-39.

22. Transcriptional regulation and overexpression of GST cluster enhances pesticide resistance in the cotton bollworm, Helicoverpa armigera (Lepidoptera: Noctuidae) / M. Jin, Y. Peng, J. Peng, et al. // Communications Biology. 2023 Vol. 6 No. 1 Article 1064 URL: https://www.nature.com/articles/s42003-023-05447-0 (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.1038/s42003-023-05447-0.

23. Potential detoxification of gossypol by UDP-glycosyltransferases in the two Heliothine moth species Helicoverpa armigera and Heliothis virescens / C. Krempl, T. Sporer, M. Reichelt, et al. // Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2016 Vol. 71 P. 49–57. URL: https://www.mdpi.com/2223-7747/12/23/3961 (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.3390/plants12233961.

24. Лопатина Ю. В., Еремина О. Ю. Механизмы резистентности членистоногих к пестицидам: снижение проницаемости кутикулы и роль АВС-транспортеров // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2018 № 4 С. 42–52. doi: 10.33092/0025-8326mp2018.4.42-52.

25. Unveiling the genetic symphony: Harnessing CRISPR-Cas genome editing for effective insect pest management / J. Komal, H. R. Desai, I. Samal, et al. // Plants (Basel). 2023 Vol. 12 No. 23 Article 3961 URL: https://www.mdpi.com/2223-7747/12/23/3961 (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.3390/plants12233961.

26. CRISPR/Cas9 mediated genome editing of Helicoverpa armigera with mutations of an ABC transporter gene HaABCA2 confers resistance to Bacillus thuringiensis Cry2A toxins / J. Wang, H. Wang, S. Liu, et al. // Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2017 Vol. 87 P. 147–153. doi: 10.1016/j.ibmb.2017.07.002.

27. Multiple recombination events between two cytochrome P450 loci contribute to global pyrethroid resistance in Helicoverpa armigera / T. K. Walsh, N. Joussen, K. Tian, et al. // PLoS One. 2018 Vol. 13 No. 11 Article e0197760. URL: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0197760 (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.1371/journal.pone.0197760.

28. Screening of Helicoverpa armigera mobilome revealed transposable element insertions in insecticide resistance genes / K. Klai, B. Chenais, M. Zidi, et al. // Insects. 2020 Vol. 11 No. 12 Article 879 URL: https://www.mdpi.com/2075-4450/11/12/879 (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.3390/insects11120879.

29. CRISPR-mediated gene knockout reveals nicotinic acetylcholine receptor (nAChR) subunit alpha-6 as a target of spinosyns in Helicoverpa armigera / J. Wang, H. Ma, Y. Zuo, et al. // Pest Management Science. 2020 Vol. 76 No. 9 P. 2925–2931. doi: 10.1002/ps.5889.

30. Ren X., Han Z., Wang Y. Mechanisms of monocrotophos resistance in cotton bollworm, Helicoverpa armigera (Hubner) // Archives of Insect Biochemistry and Physiology. 2002 Vol. 51 No. 3 P. 103–110. doi: 10.1002/arch.10054.

31. Еремина О. Ю., Лопатина Ю. В. Молекулярно-генетические механизмы резистентности к инсектицидам у насекомых // Медицинская паразитология и паразитарные болезни. 2017 № 4 С. 44–53.

32. Reverse genetics reveals contrary effects of two Rdl-homologous GABA receptors of Helicoverpa armigera on the toxicity of cyclodiene insecticides / J. Wang, X. Zhao, R. Yan, et al. // Pesticide Biochemistry and Physiology. 2020 Vol. 170 Article 104699 URL: https://www.sciencedirect.com/science/article/abs/pii/S0048357520301942?via%3Dihub (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.1016/j.pestbp.2020.104699.

33. Ryanodine receptor point mutations confer diamide insecticide resistance in tomato leafminer, Tuta absoluta (Lepidoptera: Gelechiidae) / E. Roditakis, D. Steinbach, G. Moritz, et al. // Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2017 Vol. 80 P. 11–20. doi: 10.1016/j.ibmb.2016.11.003.

34. The ryanodine receptor mutation I4728M confers moderate-level resistance to diamide insecticides in Spodoptera litura / W. Mei, Y. Zuo, T. Su, et al. // Pest Management Science. 2023 Vol. 79 No. 10 P. 3693–3699. URL: https://scijournals.onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1002/ps.7550 (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.1002/ps.7550.

35. Baseline susceptibility and cross-resistance of HearNPV in Helicoverpa armigera (Lepidoptera: Noctuidae) in Brazil / D. S. Muraro, T. M. Goncalves, D. Amado, et al. // Insects. 2022 Vol. 13 No. 9 Article 820 URL: https://www.mdpi.com/2075-4450/13/9/820 (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.3390/insects13090820.

36. Yu H., Yi L., Lu Z. Silencing of chitin-binding protein with PYPV-rich domain impairs cuticle and wing development in the Asian citrus psyllid, Diaphorina citri // Insects. 2022 Vol. 13 No. 4 Article 353 URL: https://www.mdpi.com/2075-4450/13/4/353 (дата обращения: 12.03.2024). doi: 10.3390/insects13040353.

37. Balabanidou V., Grigoraki L., Vontas J. Insect cuticle: A critical determinant of insecticide resistance // Current Opinion in Insect Science. 2018 Vol. 27 P. 68–74. doi: 10.1016/j.cois.2018.03.001.